En cherchant un moyen de faire participer le joueur à son œuvre, Clover Studio a finalement opté pour un choix en totale harmonie avec l'esprit graphique du jeu : la création du Pinceau Céleste. Si l'on excepte les mouvements communément admis dans le genre de l'action-aventure et qui permettent évidemment à Amaterasu de courir, de sauter ou d'ouvrir des portes, tout le gameplay du jeu s'articule autour de ce concept novateur.
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La personne assise derrière l'écran assure la double identité de joueur et de divinité, exécutant à l'aide du pinceau de la Grande Déesse différents mouvements aux effets variés. A tout moment, il peut ainsi décider de figer l'écran à l'aide d'un bouton pour le changer en feuille de dessin de couleur sépia. Le joueur prend ainsi conscience de son rôle de Peintre Divin et peut recourir à toutes sortes de pouvoirs : trancher certains éléments du décor, faire refleurir les arbres morts, appeler le vent ou même invoquer le soleil et la lune. Le plus surprenant est que chacun de ces gestes peut être effectué à n'importe quel moment et à n'importe quel endroit du jeu, autorisant ainsi une liberté d'interaction totale avec l'environnement et les personnages.
Il est donc tout à fait possible et même recommandé de faire flamber un ennemi ou de le couper en deux, sachant que plus la technique employée est ingénieuse, plus on remporte de bonus en récompense. Parfois, le jeu fait même intervenir des séquences d'interaction en temps limité qui ne sont pas sans rappeler les fameuses QTE (Quick Time Event) héritées de Shenmue. Le joueur doit alors faire preuve de rapidité et de dextérité pour terminer la séquence sans faire d'erreur. C'est le cas, par exemple, de la scène où il faut aider Papy Mandarine à faire refleurir les bourgeons en suivant le rythme de la chorégraphie pendant la danse Konohana. Ou encore lorsqu'on doit s'assurer que les coups d'épée de Susanoo atteignent leur but à plusieurs moments du jeu. Chaque action a donc plus ou moins d'incidence et d'utilité, le maître mot d'Ōkami restant bien sûr le refleurissement du Nippon.
Un exemple de "Quick Time Event", façon Okami.
Impossible pour Amaterasu de faire n'importe quoi, en revanche, puisque ses flacons d'encre se vident progressivement après chaque utilisation du pinceau. Plus les pouvoirs sont importants, plus ils consomment de l'encre, mais les fioles se rechargent heureusement avec le temps et leur limite handicape donc rarement le joueur.